古为“佛山初地”，属南海县地。
隋初，属季华乡。
唐代，属佛山乡。
宋代，属佛山堡。
明代，改属忠义乡。
清至民国时期，属佛山镇。
民国十四年（1925年），属佛山市。
民国十六年（1927年），改属南海县特别区。
民国三十五年（1946年），复属南海县佛山镇，为南海县府驻地。
1949年10月，属佛山市区。
1950年1月，市区划分安宁、普君、升平、莺岗、民昌、公正6个区公所。
1950年7月，复镇制属南海县。
1951年1月，复属佛山市。
1952年10月，市区设祖庙、普君、安宁、升平4个区。
1953年7月，划分忠义、普君、市东、舍人、永安、华康、莺岗、沙塘、公正、上沙、升平、培德等12个街道，同年8月设水上办事处。
1955年6月，并为上沙、公正、升平、莺岗、永安、舍人、普君、忠义8个街道及水上办事处（1957年4月撤，划归上沙、升平、永安、普君辖）。
1958年9月，合并为祖庙、普君、升平、永安街道（即撤公正、莺岗复设祖庙街道，撤忠义并入普君街道，撤上沙并入升平街道），复划出水上办事处地域并入永安街道。
1960年5月，成立升平、祖庙、普君、永安人民公社。
1965年5月，撤社复称升平、祖庙、普君、永安街道。
1966年12月，分别易名为朝阳、向阳、朝东、永安区办事处。
1968年，又改称为区革命委员会。
1981年1月，取消区革命委员会复称升平、祖庙、普君、永安街道。
1984年6月，属汾江区。
1987年2月，更名为城区。
1990年11月，祖庙街道划出部分辖区成立城门头街道。
2002年12月，属禅城区。
2003年9月，撤销城门头街道并入祖庙街道，撤销永安街道并入升平街道，撤销同济街道并入普君街道。
2006年6月，升平、普君和环市街道并入祖庙街道。