唐、虞、夏时，团山区属西贡荆州之城；商时，为荆楚之地；西周时，乃楚国属地；秦始皇二十三年（前224），属南郡；汉，置南郡十八个县，属湖南华容一隅；三国时，乃隶属于华容县；西晋太康五年（284），团山属石首县；东晋、南朝梁代，团山属华容县；唐高祖武德四年（621），复置石首县，团山区属石首县；宋、元时期，为江陵府地域；明、清时期，团山属荆州府之地；1911年，的辛亥革命，推翻帝制，建立民国，废府建县设区，团山区属石首县南乡和西乡；1912年，属石首县西二区；1919年，团山属石首县南乡一区郑家坊；1926年，团山属石首县南一区和西二区；1920年，团山属石首县第五区和第八区；1933年，团山属石首县第四区和第五区；1936年，属石首县第二区；1942年，团山撤区建乡，属三民乡和三合乡；1948年，团山属民生乡和合兴乡；1949年7月31日，全区解放，沿用旧制数月；1949年11月，团山区正式成立；1951年6月，团山区划分为第五区；1952年9月，团山区（第五区）改为第七区；1953年，团山区（第七区）改为第六区；1956年5月，撤区建立团山指导组；1957年11月，撤销团山指导组，恢复团山区；1958年9月，团山区改为人民公社；1961年5月，团山人民公社又改为团山区；1974年9月，团山区划分为团山人民公社和四新人民公社（1980年四新人民公社更名为茅草街人民公社）；1984年1月，撤团山、茅草街两个公社合并复置团山区，区公所所在地为在现团山寺镇；1987年10月，团山区设为团山寺镇，分镇域北部为高陵镇，分镇域东部为久合垸乡。