据同治版《竹溪县志》载：明代以社、里为基层行政单位。
置县之初，城关镇为“在城社”，“在城社”附廓之里为“烧田坝，县南2里；大峪沟，县东南3里”。
民国初，县下设区，1916年城关镇为“城一区”，区址设“城厢”。
1935年，城关为“新一区”辖“城厢、西关、中左、黄龙、白敖”5个联保。
1941年，撤区设乡镇，竹溪县正式设置“城关镇”。
1947年，国民政府改城关镇为“武陵镇”，下辖28个保。
1949年5月30号，竹溪县城解放，即废除了国民时期的保甲制，实行区村建制。
1949年6月，“城关区”政府成立，辖5个街政府和日进、日升（观音阁）2个村。
1951年9月，城关区改为城关镇，镇政府驻西关街的忠义祠。
1958年10月，城关镇改为“万能人民公社”，其辖区为4个街政府和2个生产大队。
1961年4月，“万能人民公社”复改为城关镇，辖区为原5个生产大队和5条街道。
1965年，县委县政府将水坪区的东风大队、先进大队、中峰区的红光大队并入城关镇。
1968年3月，城关镇人民政府改为“城关镇革命委员会”。
在此前后，下辖的5条街分别改名为“反帝街”、“反修街”、“东方红街”、“胜利街”等。
1981年1月，“城关镇革命委员会”复名为“城关镇人民政府”，是全县当时区级行政单位改名“人民政府”最早的区镇。
此前拨乱反正之初，将原有“反帝街”、“反修街”、“东方红街”改名为“十字街”、“西关街”。
1984年5月，全县社区建乡，县委、县政府批准，十字街、西关街为2个乡级街道办事处。
此后城关镇由5个生产大队下辖20个生产小队，2条街道下辖10个居民委员会，此镇区规模直到1987年9月的机构改革。
期间，城关镇的行政区划经过了4次调整变化：1987年9月，根据湖北省委办公厅、省政府办公厅“鄂办发[1987]43号”文件精神，全县撤区建乡镇，城关镇扩大管辖范围，辖10个村：原龙坝区长旺乡整体并入4个村，后坝村、水寨村、廖家河村、温泉沟村；中峰区烧田乡整体并入、4个村，郭家梁村、烧田村、大峪沟村、、岔河村（后改为“新民村”）；另有原水坪区三堰乡的守金店、三官碑（后改为“新胜”）两村并入。
此后，县委、县政府批准城关镇新设立10个街道居委会、即：北大街居委会、人民路居委会、沿河路居委会、鼓楼街居委会、东门街居委会、南大街居委会、建设路居委会、西门居委会、分水岭居委会、高桥居委会；三个农村管理区、即：长旺管理区、烧田管理区、观音阁管理区。
2004年6月，为减少行政管理成本费用，城关镇撤销十字街办事处、西关街办事处，将人民路等13个居民委员会调整4个社区，即十字街社区（后改为鼓楼社区）、西关街社区、仿古街社区（后调整为东郊社区）、建设路社区（后调整为幸福社区）。
2011年末城关镇辖观音阁、东风、守金店、水寨、廖家河、郭家梁、烧田坝、大峪沟、新胜、后坝、温泉沟、日进、新民、瓦罐窑14个村名委员会和西关街、鼓楼街、幸福街、东郊4个居民委员会。