平都镇历史悠久，始建于三国吴宝鼎二年（267），是吴末以来的郡、州、县治所在地。
清代时期，安成镇区设置坊厢，辖3图。
坊厢外设安顺乡，辖4都20图。
镇南为1都，辖2图；镇北为2都，辖1图；镇东为3都，辖9图；镇西为4都，辖8图。
1912年，平都改为安成镇。
1939年，县以下设立区、乡（镇）政府，安成为1区，辖安城镇、管家乡、横龙乡。
1941年撤区，1945年扩大乡（镇）区域，管家乡合并于安成镇，辖12保。
1947年，安成镇改为平都镇。
中华人民共和国成立后，设立平都镇人民政府、隶属城关区（江南乡也隶属城关区）。
1958年，成立平都、江南两个人民公社。
1968年扩社并队，江南、横龙公社并入平都，成立平都公社革命委员会。
1972年，调整社、队规模，江南、横龙析出。
1984年，成立平都镇、江南乡两个人民政府。
2001年12月，江南乡与平都镇合并，仍称平都镇，沿用至今。