元至元二十年（1283）大竹县治设此，时名木门镇。
清为城厢镇，民国为城区镇，1935年第十行政督察专员公署驻地，1950年为城关镇，大竹专署驻地，1961年改公社，1980年改城关镇，1981年更名竹阳镇。
1996年辖1个蔬菜农场行政村和大众街、民生街、大同街、解放街、胜利街、和平街、新农街、自由街、新华街、民主街、幸福街、新生街、东大街、莲印路、青年路、紫金桥16个居委会。
2004年原城东乡并入竹阳镇。
2019年，撤销莲印乡，将其所属行政区域划归竹阳街道管辖，竹阳街道办事处驻解放街50号。
2020年，将中华镇黄荆社区和白塔街道幸福社区部分居民组（一环路北段54—168号双号）、新华路居民组、东电居民组所属行政区域划归竹阳街道管辖；将竹阳街道新华社区部分居民组（一环路北段1—73号单号）所属行政区域划归白塔街道管辖。